Благовещенская церковь в Зарайске сооружена в память о погибших в сражении с польско-литовскими интервентами в марте 1608 г. Триста погибших ратников из Арзамаса и Рязани были похоронены в одной братской могиле, рядом с которой в 1614 г. и была построена деревянная церковь в честь Благовещения Пресвятой Богородицы.
Существующая ныне каменная Благовещенская церковь с приделами во имя Архангела Михаила и преподобного Сергия Радонежского начала строиться в 1777 г., а достроена была в начале XIX в. Каменная трехъярусная колокольня возведена в 1825 г., трапезная перестроена в 1863 г.
Благовещенская церковь — единственная в городе, в которой после революции не прекращались богослужения. Сюда были переданы многие иконы из закрытых и уничтоженных храмов района. Почитаемая храмовая реликвия — памятник-хоругвь с иконой Благовещения Пресвятой Богородицы, преподнесенный жителями Арзамаса в честь 300-летия Зарайской битвы.